Preview

Бюллетень сибирской медицины

Расширенный поиск

Взаимодействие гельминтов и микробиоты кишечника: значение в развитии и профилактике хронических неинфекционных заболеваний

https://doi.org/10.20538/1682-0363-2019-3-214-225

Полный текст:

Аннотация

В связи с ростом хронических неинфекционных заболеваний, включая аутоиммунные, аллергические, онкологические, возрастает значимость исследований механизмов модификации популяционного иммунитета. В соответствии с гипотезой «старых друзей» (англ. old friends) микробиота и гельминты, которые сосуществовали с человеком в процессе эволюции, играют важную роль в регуляции иммунной системы хозяина. Снижение воздействия гельминтов и микробиотических сообществ на иммунную систему хозяина в результате улучшения гигиенических условий в развитых странах рассматривается в качестве фактора риска развития хронических неинфекционных заболеваний. В исследованиях показано, что кишечные паразиты и продукты их жизнедеятельности модулируют иммунный ответ хозяина. Одним из патогенетических механизмов такой модуляции, возможно, является увеличение содержания бактерий желудочно-кишечного тракта, обладающих противовоспалительными свойствами. С появлением современных технологий идентификации микроорганизмов стало возможным существенно расширить знания о микробиоте при различных патологических состояниях. В настоящее время изучение модификации микробиоты пищеварительного тракта организма хозяина на фоне гельминтозов является актуальной задачей, решение которой представляет перспективу новых возможностей в профилактике, диагностике и контроле таких состояний, как хронические воспалительные заболевания кишечника и аллергические болезни. Цель настоящего обзора – представить анализ современных экспериментальных и эпидемиологических исследований, направленных на оценку симбиоза микробиоты и гельминтных инвазий пищеварительного тракта в целях поиска возможных механизмов профилактики хронических неинфекционных заболеваний. 

Об авторах

Т. С. Соколова
Сибирский государственный медицинский университет (СибГМУ)
Россия

аспирант, кафедра факультетской педиатрии с курсом детских болезней,

634050, г. Томск, Московский тракт, 2



О. С. Федорова
Сибирский государственный медицинский университет (СибГМУ)
Россия

д-р мед. наук, зав. кафедрой факультетской педиатрии с курсом детских болезней,

634050, г. Томск, Московский тракт, 2



И. В. Салтыкова
Сибирский государственный медицинский университет (СибГМУ)
Россия

канд. мед. наук, центральная научно-исследовательская лаборатория,

634050, г. Томск, Московский тракт, 2



В. А. Петров
Сибирский государственный медицинский университет (СибГМУ)
Россия

мл. науч. сотрудник, центральная научно-исследовательская лаборатория,

634050, г. Томск, Московский тракт, 2



М. М. Федотова
Сибирский государственный медицинский университет (СибГМУ)
Россия

канд. мед. наук, ассистент, кафедра факультетской педиатрии с курсом детских болезней,

634050, г. Томск, Московский тракт, 2



Ю. В. Ковширина
Сибирский государственный медицинский университет (СибГМУ)
Россия

канд. мед. наук, ассистент, кафедра инфекционных болезней и ýпидемиологии,

634050, г. Томск, Московский тракт, 2



И. А. Деев
Сибирский государственный медицинский университет (СибГМУ)
Россия

д-р мед. наук, профессор, кафедра факультетской педиатрии с курсом детских болезней,

634050, г. Томск, Московский тракт, 2



Л. М. Огородова
Сибирский государственный медицинский университет (СибГМУ)
Россия

д-р мед. наук, член-корреспондент РАН, заслуженный деятель науки РФ, профессор, кафедра факультетской педиатрии с курсом детских болезней,

634050, г. Томск, Московский тракт, 2



Список литературы

1. GBD 2015 Risk Factors Collaborators. Global, regional, and national comparative risk assessment of 79 behavioural, environmental and occupational, and metabolic risks or clusters of risks, 1990–2015: a systematic analysis for the Global Burden of Disease Study 2015. Lancet. 2016; 388 (10053): 1659–1724. DOI: 10.1016/S0140-6736(16)31679-8.

2. Maizels R.M. Infections and allergy – helminths, hygiene and host immune regulation. Curr. Opin. Immunol. 2005; 17 (6): 656–661. DOI: 10.1016/j.coi.2005.09.001.

3. Maslowski K.M., Mackay C.R. Diet, gut microbiota and immune responses. Nat. Immunol. 2011; 12 (1): 5–9. DOI: 10.1038/ni0111-5.

4. Zeissig S., Blumberg R.S. Commensal microbial regulation of natural killer T cells at the frontiers of the mucosal immune system. FEBS Lett. 2014; 588 (22): 4188–4194. DOI: 10.1016/j.febslet.2014.06.042.

5. Rook G.A. Hygiene hypothesis and autoimmune diseases. Clin. Rev. Allergy Immunol. 2011 Feb.; 42 (1): 5–15. DOI: 10.1007/s12016-011-8285-8.

6. Feary J., Britton J., Leonardi-Bee J. Atopy and current intestinal parasite infection: a systematic review and meta-analysis. Allergy. 2011; 66 (4): 569–578. DOI: 10.1111/j.1398-9995.2010.02512.x.

7. Cooper P.J., Chico M.E., Rodrigues L.C., Ordonez M., Strachan D., Griffin G.E., Nutman T.B. Reduced risk of atopy among school-age children infected with geohelminth parasites in a rural area of the tropics. Allergy Clin. Immunol. 2003; 111 (5): 995–1000. PMID: 12743563.

8. Fedorova O.S., Janse J.J., Ogorodova L.M. Fedotova M.M., Achterberg R.A., Verweij J.J., Fernández-Rivas M., Versteeg S.A., Potts J., Minelli C., van Ree R., Burney P., Yazdanbakhsh M. Opisthorchis felineus negatively associates with skin test reactivity in Russia-EuroPrevall-International Cooperation Study. Allergy. 2017; 72 (7): 1096–1104. DOI: 10.1111/all.13120.

9. Leonardi-Bee J., Pritchard D., Britton J. Asthma and current intestinal parasite infection: systematic review and meta-analysis. Am. J. Respir. Crit. Care Med. 2006; 174 (5): 514–523. DOI: 10.1164/rccm.200603-331.

10. Maizels R.M., Yazdanbakhsh M. Immune Regulation by helminth parasites: cellular and molecular mechanisms. Nat. Rev. Immunol. 2003; 3 (9): 733–744. DOI: 10.1038/nri1183.

11. Огородова Л.М., Фрейдин М.Б., Сазонов А.Э., Федорова О.С., Деев И.А., Кремер Е.Э. Влияние инвазии Opisthorchis felineus на иммунный ответ при бронхиальной астме. Бюллетень сибирской медицины. 2010; 9 (3): 85–90.

12. Елисеева О.В., Кремер Е.Э., Огородова Л.М., Федорова О.С., Деев И.А. Клеточный иммунный ответ у детей, страдающих бронхиальной астмой, в сочетании с хронической описторхозной инвазией. Вопросы диагностики в педиатрии. 2011; 3 (2): 15–19.

13. Round J., Mazmanian S.K. Inducible Foxp3+ regulatory T-cell development by a commensal bacterium of the intestinal microbiota. Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2010; 107 (27): 12204–12209. DOI: 10.1073/pnas.0909122107.

14. Atarashi K., Tanoue T., Shima T., Imaoka A., Kuwahara T., Momose Y., Cheng G., Yamasaki S., Saito T., Ohba Y., Taniguchi T., Takeda K., Hori S., Ivanov I.I., Umesaki Y., Itoh K., Honda K. Induction of colonic regulatory T cells by indigenous Clostridium species. Science. 2011; 331 (6015): 337–341. DOI: 10.1126/science.1198469.

15. O’Hara A.M., Shanahan F. The gut flora as a forgotten organ. EMBO Rep. 2006; 7: 688–693. DOI: 10.1038/sj.embor.7400731.

16. Weinstock J.V., Elliott D.E. Helminths and the IBD hygiene hypothesis. Inflamm. Bowel Dis. 2009; 15 (1): 128– 133. DOI: 10.1002/ibd.20633.

17. Zuo T., Kamm M.A., Colombel J.F., Ng S.C. Urbanization and the gut microbiota in health and inflammatory bowel disease. Nat. Rev. Gastroenterol. Hepatol. 2018; 15 (7): 440–452. DOI: 10.1038/s41575-018-0003-z.

18. Soon I.S., Molodecky N.A., Rabi D.M., Ghali W.A., Barkema H.W., Kaplan G.G. The relationship between urban environment and the inflammatory bowel diseases: a systematic review and meta-analysis. BMC Gastroenterol. 2012; 12: 51. DOI: 10.1186/1471-230X-12-51.

19. Zoetendal E.G., Puylaert P.G.B., Ou J., Vipperla K., Brouard F.M., Ruder E.H., Newton K., Carbonero F., Gaskins H.R., Vos W.M. de, O’Keefe S.J. Distinct microbiotas are present in urban and rural native South Africans, and in African Americans. Gastroenterology. 2013; 144 (5): S347. DOI: 10.1016/S0016-5085(13)61277-9.

20. De Filippo C., Cavalieri D., Di Paola M., Ramazzotti M., Poullet J.B., Massart S., Collini S., Pieraccini G., Lionetti P. Impact of diet in shaping gut microbiota revealed by a comparative study in children from Europe and rural Africa. Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2010; 107 (33): 14691–14696. DOI: 10.1073/pnas.1005963107.

21. Galvez J., Rodríguez-Cabezas M.E., Zarzuelo A. Effects of dietary fiber on inflammatory bowel disease. Mol. Nutr. Food Res. 2005; 49 (6): 601–608. DOI: 10.1002/ mnfr.200500013.

22. Pituch-Zdanowska A., Banaszkiewicz A., Albrecht P. The role of dietary fibre in inflammatory bowel disease. Prz. Gastroenterol. 2015; 10 (3): 135–141. DOI: 10.5114/pg.2015.52753.

23. Hou J.K., Abraham B., El-Serag H. Dietary intake and risk of developing inflammatory bowel disease: a systematic review of the literature. Am. J. Gastroenterol. 2011 Apr.; 106 (4): 563–573. DOI: 10.1038/ajg.2011.44.

24. Swidsinski A., Ladhoff A., Pernthaler A., Swidsinski S., Loening-Baucke V., Ortner M., Weber J., Hoffmann U., Schreiber S., Dietel M., Lochs H. Mucosal flora in inflammatory bowel disease. Gastroenterology. 2002; 122 (1): 44–54.

25. Frank D.N., St Amand A.L., Feldman R.A., Boedeker E.C., Harpaz N., Pace N.R. Molecular-phylogenetic characterization of microbial community imbalances in human inflammatory bowel diseases. Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2007; 104 (34): 13780–13785.

26. Strauss J., Kaplan G.G., Beck P.L., Rioux K., Panaccione R., Devinney R., Lynch T., Allen-Vercoe E. Invasive potential of gut mucosa-derived Fusobacterium nucleatum positively correlates with IBD status of the host. Inflamm. Bowel Dis. 2011; 17 (9): 1971–1978. DOI: 10.1002/ibd.21606.

27. Nadal I., Donat E., Ribes-Koninckx C., Calabuig M., Sanz Y. Imbalance in the composition of the duodenal microbiota of children with coeliac disease. J. Med. Microbiol. 2007; 56 (Pt 12): 1669–1674. DOI: 10.1099/jmm.0.47410-0.

28. Sanchez E., Laparra J., Sanz Y. Discerning the role of Bacteroides fragilis in celiac disease pathogenesis. App. аnd Environ. Microbiol. 2012; 78: 6507–6515. DOI: 10.1128/AEM.00563-12.

29. Matsuoka K., Hibi T. Treatment guidelines in inflammatory bowel disease: the Japanese perspectives. Dig. Dis. 2013; 31 (3-4): 363–367. DOI: 10.1159/000354696.

30. Manichanh C., Borruel N., Casellas F., Guarner F. The gut microbiota in IBD. Nat. Rev. Gastroenterol. Hepatol. 2012 Oct.; 9 (10): 599–608. DOI: 10.1038/nrgastro.2012.152.

31. Kostic A.D., Chun E., Robertson L. Fusobacterium nucleatum potentiates intestinal tumorigenesis and modulates the tumor-immune microenvironment. Cell Host Microbe. 2013 Aug. 14; 14 (2): 207–215. DOI: 10.1016/j.chom.2013.07.007.

32. Shukla S.D., Budden K.F., Neal R., Hansbro P.M. Microbiome effects on immunity, health and disease in the lung. Clin. Transl. Immunology. 2017; 6 (3): e133. DOI: 10.1038/cti.2017.6.

33. Петров В.А., Алифирова В.М., Салтыкова И.В., Жукова И.А., Жукова Н. Г., Дорофеева Ю.Б., Тяхт А.В., Алтухов И.А., Кострюкова Е.С., Титова М.А., Миронова Ю.С., Ижболдина О.П., Никитина М.А., Перевозчикова Т.В., Файт Е.А., Сазонов А.Э. Сравнительный анализ кишечной микробиоты при болезни Паркинсона и других неврологических заболеваниях. Бюллетень сибирской медицины. 2016; 15 (5): 113– 125. DOI: 10.20538/1682-0363-2016-5-113-125.

34. Herbst T., Sichelstiel A., Schär C., Yadava K., Bürki K., Cahenzli J., McCoy K., Marsland B.J., Harris N.L. Dysregulation of allergic airway inflammation in the absence of microbial colonization. Am. J. Respir. Crit. Care Med. 2011; 184 (2): 198–205. DOI: 10.1164/rccm.201010-1574OC.

35. Summers R.W., Elliott D.E., Urban J.F., Thompson Jr., Weinstock J.V. Trichuris suis therapy in Crohn’s disease. Gut. 2005; 54 (1): 87–90. DOI: 10.1136/gut.2004.041749.

36. Croese J., Giacomin P., Navarro S., Clouston A., McCann L., Dougall A., Ferreira I., Susianto A., O’Rourke P., Howlett M., McCarthy J., Engwerda C., Jones D., Loukas A. Experimental hookworm infection and gluten microchallenge promote tolerance in celiac disease. J. Allergy Clin. Immunol. 2015; 135 (2): 508–516. DOI: 10.1016/j.jaci.2014.07.022.

37. Reynolds L.A., Smith K.A., Filbey K.J., Harcus Y., Hewitson J.P., Redpath S.A., Valdez Y., Yebra M.J., Finlay B.B., Maizels R.M. Commensal-pathogen interactions in the intestinal tract: Lactobacilli promote infection with, and are promoted by, helminth parasites. Gut. Microbes. 2014; 5 (4): 522–532. DOI: 10.4161/gmic.32155.

38. Walk S.T., Blum A.M., Ewing S.A., Weinstock J.V., Young V.B. Alteration of the murine gut microbiota during infection with the parasitic helminth, Heligmosomoides polygyrus. Inflamm. Bowel Dis. 2010; 16 (11): 1841–1849. DOI: 10.1002/ibd.21299.

39. Brosschot T.P., Reynolds L.A. The impact of a helminthmodified microbiome on host immunity. Mucosal. Immunol. 2018; 11 (4): 1039–1046. DOI: 10.1038/s41385-018-0008-5.

40. Grainger J.R., Smith K.A., Hewitson J.P., McSorley H.J., Harcus Y., Filbey K.J., Finney C.A., Greenwood E.J., Knox D.P., Wilson M.S., Belkaid Y., Rudensky A.Y., Maizels R.M. Helminth secretions induce de novo T cell Foxp3 expression and regulatory function through the TGF-β pathway. J. Exp. Med. 2010; 207 (11): 2331–2341. DOI: 10.1084/jem.20101074.

41. Holm J.B., Sorobetea D., Kiilerich P., Ramayo-Caldas Y., Estellé J., Ma T., Madsen L., Kristiansen K., Svensson-Frej M. Chronic Trichuris muris infection decreases diversity of the intestinal microbiota and concomitantly increases the abundance of Lactobacilli. PLoS One. 2015; 10 (5): e0125495. DOI: 10.1371/journal.pone.0125495.

42. Li R.W., Wu S., Li W., Navarro K., Couch R.D., Hill D., Urban J. Jr. Alterations in the porcine colon microbiota induced by the gastrointestinal nematode Trichuris suis. Infect Immun. 2012; 80 (6): 2150–2057. DOI: 10.1128/IAI.00141-12.

43. Wu S., Li R.W., Li W., Beshah E., Dawson H.D., Urban J.F.r. Worm burden-dependent disruption of the porcine colon microbiota by Trichuris suis infection. PLoS One. 2012; 7 (4): e35470. DOI: 10.1371/journal. pone.0035470.

44. Cooper P., Walker A.W., Reyes J., Chico M., Salter S.J., Vaca M., Parkhill J. Patent human infections with the whipworm, Trichuris trichiura, are not associated with alterations in the faecal microbiota. PLoS One. 2013; 8 (10): e76573. DOI: 10.1371/journal.pone.0076573.

45. Lee S.C., Tang M.S., Lim Y.A., Choy S.H., Kurtz Z.D., Cox L.M., Gundra U.M., Cho I., Bonneau R., Blaser M.J., Chua K.H., Loke P. Helminth colonization is associated with increased diversity of the gut microbiota. PLoS Negl. Trop. Dis. 2014; 8 (5): e2880. DOI: 10.1371/journal.pntd.0002880.

46. Plieskatt J.L., Deenonpoe R., Mulvenna J.P., Krause L., Sripa B., Bethony J.M., Brindley P.J. Infection with the carcinogenic liver fluke Opisthorchis viverrini modifies intestinal and biliary microbiome. FASEB J. 2013; 27 (11): 4572–04584. DOI: 10.1096/fj.13-232751.

47. Deenonpoe R., Chomvarin C., Pairojkul C., Chamgramol Y., Loukas A., Brindley P.J., Sripa B. The Carcinogenic liver fluke Opisthorchis viverrini is a reservoir for species of Helicobacter. Asian Pac. J. Cancer Prev. 2015; 16 (5): 1751–1758. PMCID: PMC4945248.

48. Saltykova I.V., Petrov V.A., Logacheva M.D., Ivanova P.G., Merzlikin N.V., Sazonov A.E., Ogorodova L.M., Brindley P.J. Biliary microbiota, gallstone disease and infection with Opisthorchis felineus. PLoS Negl. Trop. Dis. 2016; 10 (7): e0004809. DOI: 10.1371/journal.pntd.0004809.

49. Chng K.R., Chan S.H., Ng A.H.Q., Li C., Jusakul A., Bertrand D., Wilm A., Choo S.P., Tan D.M.Y., Lim K.H., Soetinko R., Ong C.K., Duda D.G., Dima S., Popescu I., Wongkham C., Feng Z., Yeoh K.G., Teh B.T., Yongvanit P., Wongkham S., Bhudhisawasdi V., Khuntikeo N., Tan P., Pairojkul C., Ngeow J., Nagarajan N. Tissue microbiome profiling identifies an enrichment of specific enteric bacteria in Opisthorchis viverrini associated cholangiocarcinoma. EBio Medicine. 2016; 8: 195–202. DOI: 10.1016/j.ebiom.2016.04.034.

50. Глинская О.Н. Клинико-функциональное состояние желудка и тонкой кишки у больных хроническими воспалительными заболеваниями кишечника в сочетании с хроническим описторхозом: дис. ... канд. мед. наук. Томск, 2007: 216.

51. Светлова И.О., Валуйских Е.Ю. Влияние описторхисной инвазии на клинические проявления хронических воспалительных заболеваний кишечника. Бюллетень СО РАМН. 2009; 3 (137): 76–80.

52. Matsukura N., Yokomuro S., Yamada S., Tajiri T., Sundo T., Hadama T., Kamiya S., Naito Z., Fox J.G. Association between Helicobacter bilis in bile and biliary tract malignancies: H. bilis in bile from Japanese and Thai patients with benign and malignant diseases in the biliary tract. Jpn. J. Cancer Res. 2002; 93 (7): 842–847. PMCID: PMC5927065.

53. Sripa B., Brindley P.J., Mulvenna J., Laha T., Smout M.J., Mairiang E., Bethony J.M., Loukas A. The tumorigenic liver fluke Opisthorchis viverrini – multiple pathways to cancer. Trends Parasitol. 2012; 28 (10): 395–407. DOI: 10.1016/j.pt.2012.07.006.

54. Pakharukova M.Y., Laha T., Sripa B., Maksimova G.A., Rinaldi G., Brindley P.J., Mordvinov V.A., Amaro T., Santos L.L., Costa J.M., Vale N. Infection with Opisthorchis felineus induces intraepithelial neoplasia of the biliary tract in a rodent model. Carcinogenesis. 2017; 38 (9): 929–937. DOI: 10.1093/carcin/bgx042.

55. Сroese J., O’Neil J., Masson J., Cooke S., Melrose W., Pritchard D., Speare R. A proof of concept study establishing Necator americanus in Crohn’s patients and reservoir donors. Gut. 2006; 55: 136–137. DOI: 10.1136/gut.2005.079129.

56. Wammes L.J., Mpairwe H., Elliott A.M., Yazdanbakhsh M. Helminth therapy or elimination: epidemiological, immunological, and clinical considerations. Lancet Infect Dis. 2014; 14 (11): 1150–1162. DOI: 10.1016/S1473- 3099(14)70771-6.

57. Fleming J.O., Isaak A., Lee J.E., Luzzio C.C., Carrithers M.D., Cook T.D., Field A.S., Boland J., Fabry Z. Probiotic helminth administration in relapsing-remitting multiple sclerosis: a phase 1 study. Mult. Scler. 2011; 17 (6): 743–754. DOI: 10.1177/1352458511398054.

58. Bager P., Arnved J., Ronborg S., Wohlfahrt J., Poulsen L.K., Westergaard T., Petersen H.W., Kristensen B., Thamsborg S., Roepstorff A., Kapel C., Melbye M. Trichuris suis ova therapy for allergic rhinitis: a randomized, double-blind, placebo-controlled clinical trial. J. Allergy Clin. Immunol. 2010; 125 (1): 123–130. e1–3. DOI: 10.1016/j.jaci.2009.08.006.

59. Feary J.R., Venn A.J., Mortimer K., Brown A.P., Hooi D., Falcone F.H., Pritchard D.I., Britton J.R. Experimental hookworm infection: a randomized placebo-controlled trial in asthma. Clin. Exp. Allergy. 2010; 40 (2): 299– 306. DOI: 10.1111/j.1365-2222.2009.03433.x.

60. Zaiss M.M., Rapin A., Lebon L., Dubey L.K., Mosconi I., Sarter K., Piersigilli A., Menin L., Walker A.W., Rougemont J., Paerewijck O., Geldhof P., McCoy K.D., Macpherson A.J., Croese J., Giacomin P.R., Loukas A., Junt T., Marsland B.J., Harris N.L. The intestinal microbiota contributes to the ability of helminths to modulate allergic inflammation. Immunity. 2015; 43 (5): 998–1010. DOI: 10.1016/j.immuni.2015.09.012.


Для цитирования:


Соколова Т.С., Федорова О.С., Салтыкова И.В., Петров В.А., Федотова М.М., Ковширина Ю.В., Деев И.А., Огородова Л.М. Взаимодействие гельминтов и микробиоты кишечника: значение в развитии и профилактике хронических неинфекционных заболеваний. Бюллетень сибирской медицины. 2019;18(3):214-225. https://doi.org/10.20538/1682-0363-2019-3-214-225

For citation:


Sokolova T.S., Fedorova O.S., Saltykova I.V., Petrov V.A., Fedotova M.M., Kovshirina Y.V., Deev I.A., Ogorodova L.M. Helminths and intestinal microbiota interaction: role in the development of noncommunicable diseases. Bulletin of Siberian Medicine. 2019;18(3):214-225. (In Russ.) https://doi.org/10.20538/1682-0363-2019-3-214-225

Просмотров: 89


Creative Commons License
Контент доступен под лицензией Creative Commons Attribution 4.0 License.


ISSN 1682-0363 (Print)
ISSN 1819-3684 (Online)