Preview

Бюллетень сибирской медицины

Расширенный поиск

Биогенные полиамины при генитальной гонококковой инфекции: факты и гипотезы

https://doi.org/10.20538/1682-0363-2020-2-132-141

Полный текст:

Аннотация

Генитальная гонорея является одним из наиболее распространенных венерических заболеваний и характеризуется существенными гендерными различиями в его клиническом течении. Лабораторное подтверждение диагноза сопряжено с большими сложностями культивирования и идентификации возбудителя, а диагностика «женской» гонореи представляет серьезную проблему еще и в связи со стертой симптоматикой инфекционного процесса. На современном этапе перспективным направлением для диагностики воспалительных заболеваний репродуктивных органов признается изучение биохимического состава влагалищной и спермальной жидкостей, имеющих богатейший компонентный состав. Биогенные полиамины, которые могут синтезироваться как про-, так и эукариотическими клетками и в значительных количествах обнаруживаться в этих секретах, являются низкомолекулярными соединениями, оказывающими разнообразные эффекты на жизненно важные структуры и функции клеток обоих типов. В этой связи качественный и количественный состав, уровень и соотношение этих компонентов в секретах, с учетом изменения соответствующих показателей в динамике, могут иметь диагностический смысл при инфекционной патологии генитального тракта. Целью обзора явилось рассмотрение накопленной к настоящему времени информации о возможной роли биогенных полиаминов в физиолого-биохимическом потенциале Neisseria gonorrhoeae и их участии в развитии генитальной гонококковой инфекции с учетом влияния половых различий и ряда сопутствующих факторов. Особое внимание уделено происхождению и возможной функциональной роли полиаминов в генитальном тракте мужчин и женщин. В результате, с учетом спектра, происхождения и соотношения полиаминов, доминирующих в составе соответствующих секретов, сформулирована гипотеза о том, что манифестация процесса в случае инфицирования мужчин в большей степени обусловлена реактивностью эукариотических клеток, но не метаболической активностью микробиоты их репродуктивного тракта. В то время как развитие «женской» гонореи в первую очередь определяет состояние микробиоценоза цервикально-вагинального биотопа.

Об авторах

Т. И. Карпунина
Пермский государственный медицинский университет (ПГМУ) им. акад. Е.А. Вагнера
Россия
д-р биол. наук, профессор, кафедра микробиологии и вирусологии

Россия, 614990, г. Пермь, ул. Петропавловская, 26


Л. Ю. Нестерова
Институт экологии и генетики микроорганизмов Уральского отделения Российской академии наук (ИЭГМ УрО РАН), Пермский федеральный исследовательский центр Уральского отделения Российской академии наук; Пермский государственный национальный исследовательский университет (ПГНИУ)
Россия

канд. биол. наук, ст. науч. сотрудник, лаборатория адаптации микроорганизмов; кафедра физиологии растений и микроорганизмов 

Россия, 614081, г. Пермь, ул. Голева, 13

Россия, 614990, г. Пермь, ул. Букирева, 15



Список литературы

1. Stevens J.S., Criss A.K. Pathogenesis of Neisseria gonorrhoeae in the female reproductive tract: neutrophilic host response, sustained infection, and clinical sequelae. Curr. Opin. Hematol. 2018; 25 (1): 13–21. DOI: 10.1097/MOH.0000000000000394.

2. Hook E., Handsfield H. Gonococcal infections in adults. In: Holmes K.K., Sparling P.F., Mardh P.-A., Lemon S.M., Stamm W.E., Piot P., Wasserheit J.N. (ed.). Sexually transmitted diseases, 3rd ed. New York: McGraw-Hill, 1999: 451–466.

3. Липатова Н.А. Лабораторные критерии фертильности эякулята. Клиническая лабораторная диагностика. 1998; (5): 11–15.

4. Евдокимов В.В., Ерасова В.В., Орлова Е.В. Белковые маркеры фертильности. Андрология и генитальная хирургия. 2004; (4): 30–32.

5. Вое-Hansen G.В., Fedder J., Ersboll A.K., Christensen P. The sperm chromatin structure assay as a diagnostic tool in the human fertility clinic. Hum. Reprod. 2006; 21 (6): 1576–1582. DOI: 10.1093/humrep/del019.

6. Krawetz S.A., Kruger A., Lalancette C., Tagett R., Anton E., Draghici S., Diamong M.P. A survey of small RNAs in human sperm. Hum. Reprod. 2011; 26 (12): 3401–3412. DOI: 10.1093/humrep/der329.

7. Edwards I.S. Postvasectomy testing: reducing the delay. Med. J. Aust. 1981; 1 (12): 649.

8. Бойко О.В., Терентьев А.А., Николаев А.А. Методические аспекты использования солянокислых спермина и спермидина для идентификации уропатогенной микрофлоры. Проблемы репродукции. 2010; 16 (3): 77–79.

9. Аль-Шукри С.Х., Бобков Ю.А., Галкина О.В., Горбачев А.Г., Козлов В.В., Томолян А.А. Информативность иммунологического анализа крови и эякулята в диагностике хронического простатита. Урология. 2002; (2): 24–27.

10. Pattinson R.C., Snyman L.C., Macdonald A.P. Evaluation of a strict protocol approach in managing women with severe disease due to abortion. S. Afr. Med. J. 2006; 96 (11): 1191–1194. DOI: 10.7196/SAMJ.1345.

11. Michael A.J. Polyamines in eukaryotes, bacteria, and archaea. J. Biol. Chem. 2016; 291 (29): 14896–14903. DOI: 10.1074/jbc.R116.734780.

12. Lefèvre P.L., Palin M.F., Murphy B.D. Polyamines on the reproductive landscape. Endocr. Rev. 2011; 32 (5): 694–712. DOI: 10.1210/er.2011-0012.

13. Mendonca K., Costa C., Ricci V., Pozzi G. Enzymatic assay to test diamines produced by vaginal bacteria. New Microbiol. 2015; 38 (2): 267–270.

14. Herbst E.J., Weaver R.H., Keister D.L., The gram reaction and cell composition: diamines and polyamines. Arch. Biochem. Biophys. 1958; 75 (1): 171–177. DOI: 10.1016/0003-9861(58)90407-7.

15. Pegg A.E., Michael A.J. Spermine synthase. Cell Mol. Life Sci. 2010; 67 (1): 113–121. DOI: 10.1007/s00018-009-0165-5.

16. Hamana K., Matsuzaki S. Polyamines as a chemotaxonomic marker in bacterial systematics. Crit. Rev. Microbiol. 1992; 18 (4): 261–283. DOI: 10.3109/10408419209113518.

17. Hamana K., Nakagawa Y. Polyamine distribution profiles in newly validated genera and species within the Flavobacterium-Flexibacter-Cytophaga-Sphingobacterium complex. Microbios. 2001; 106 (2): 105–116.

18. Hosoya R., Hamana K., Niitsu M., Itoh T. Polyamine analysis for chemotaxonomy of thermophilic eubacteria: polyamine distribution profiles within the orders Aquificales, Thermotogales, Thermodesulfobacteriales, Thermales, Thermoanaerobacteriales, Clostridiales and Bacillales. J. Gen. Appl. Microbiol. 2004; 50 (5): 271–287. DOI: 10.2323/jgam.50.271.

19. Tabor C.W., Tabor H. Polyamines in microorganisms. Microbiol. Rev. 1985; 49 (1): 81–99.

20. Ткаченко А.Г., Пшеничнов М.Р., Салахетдинова О.Я., Нестерова Л.Ю. Роль транспорта путресцина и калия в регуляции топологического состояния ДНК в процессе адаптации Escherichia coli к температурному стрессу. Микробиология. 1998; 67 (5): 601–606.

21. Ткаченко A.Г., Шумков М.С., Ахова А.В. Адаптивные функции полиаминов Escherichia coli при сублетальных воздействиях антибиотиков. Микробиология. 2009; 78 (1). 32–41.

22. Morris D.R., Koffron K.L. Putrescine biosynthesis in Escherichia coli regulation through pathway selection. J. Biol. Chem. 1969; 244 (22): 6094–6099.

23. Glansdorff N. Biosynthesis of arginine and polyamines. EcoSal Plus. 2004; 1 (1). DOI: 10.1128/ecosalplus.3.6.1.10.

24. Michael A.J. Biosynthesis of polyamines and polyamine-containing molecules. Biochem. J. 2016; 473 (15): 2315–2329. DOI: 10.1042/BCJ20160185.

25. Pegg A.E. 2006 Regulation of ornithine decarboxylase. J. Biol. Chem. 2006; 281 (21): 14529–14532. DOI: 10.1074/jbc.R500031200.

26. Burrell M., Hanfrey C.C., Murray E.J., Stanley-Wall N.R., Michael A.J. Evolution and multiplicity of arginine decarboxylases in polyamine biosynthesis and essential role in Bacillus subtilis biofilm formation. J. Biol. Chem. 2010; 285 (50): 39224–39238. DOI: 10.1074/jbc.M110.163154.

27. Tabor C.W., Tabor H. Polyamines. Annu. Rev. of Biochem. 1984; 53: 749–790. DOI: 10.1146/annurev.bi.53.070184. 003533.

28. Pegg A.E. S-Adenosylmethionine decarboxylase. Essays Biochem. 2009; 46: 25–45. DOI: 10.1042/bse0460003.

29. Lee J., Sperandio V., Frantz D.E., Longgood J., Camilli A., Phillips M.A., Michael A.J. An alternative polyamine biosynthetic pathway is widespread in bacteria and essential for biofilm formation in Vibrio cholerae. J. Biol. Chem. 2009; 284 (15): 9899–9907. DOI: 10.1074/jbc.M900110200.

30. Hanfrey C.C., Pearson B.M., Hazeldine S., Lee J., Gaskin D.J., Woster P.M., Phillips M.A., Michael A.J. Alternative spermidine biosynthetic route is critical for growth of Campylobacter jejuni and is the dominant polyamine pathway in human gut microbiota. J. Biol. Chem. 2011; 286 (50): 43301–43312. DOI: 10.1074/jbc.M111.307835.

31. Ohnuma M., Terui Y., Tamakoshi M., Mitome H., Niitsu M., Samejima K., Kawashima E., Oshima T. N1-aminopropylagmatine, a new polyamine produced as a key intermediate in polyamine biosynthesis of an extreme thermophile, Thermus thermophilus. J. Biol. Chem. 2005; 280 (34): 30073–30082. DOI: 10.1074/jbc.M413332200.

32. Nagano T., Kikuchi Y., Kamio Y. High expression of the second lysine decarboxylase gene, ldc, in Escherichia coli WC196 due to the recognition of the stop codon (TAG), at a position which corresponds to the 33th amino acid residue of sigma38, as a serine residue by the amber suppressor, supD. Biosci. Biotechnol. Biochem. 2000; 64 (9): 2012–2017. DOI: 10.1271/bbb.64.2012.

33. Gong Z., Tang M.M., Wu X., Phillips N., Galkowski D., Jarvis G.A., Fan H. Arginine- and polyamine-induced lactic acid resistance in Neisseria gonorrhoeae. PLoS One. 2016; 11 (1): e0147637. DOI: 10.1371/journal.pone.0147637.

34. Coffino P. Polyamines in spermiogenesis: not now, darling. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2000; 97 (9): 4421–4423. DOI: 10.1073/pnas.97.9.4421.

35. Pistocchi R., Kashiwagi K., Miyamoto S., Nukui E., Sadakata Y., Kobayashi H., Igarashi K. Characteristics of the operon for a putrescine transport system that maps at 19 minutes on the Escherichia coli chromosome. J. Biol. Chem. 1993; 268 (1): 146–152.

36. Igarashi K., Ito K., Kashiwagi K. Polyamine uptake systems in Escherichia coli. Res. Microbiol. 2001; 152 (3–4): 271–278. DOI: 10.1016/s0923-2508(01)01198-6.

37. Igarashi K., Kashiwagi K. Characteristics of cellular polyamine transport in prokaryotes and eukaryotes. Plant Physiol. Biochem. 2010; 48 (7): 506–512. DOI: 10.1016/j.plaphy.2010.01.017.

38. Kashiwagi K., Shibuya S., Tomitori H., Kuraishi A., Igarashi K. Excretion and uptake of putrescine by the PotE protein in Escherichia coli. J. Biol. Chem. 1997; 272 (10): 6318–6323. DOI: 10.1074/jbc.272.10.6318.

39. Soksawatmaekhin W., Kuraishi A., Sakata K., Kashiwagi K., Igarashi K. Excretion and uptake of cadaverine by CadB and its physiological functions in Escherichia coli. Mol. Microbiol. 2004; 51 (5): 1401–1412. DOI: 10.1046/j.1365-2958.2003.03913.x.

40. Goytia M., Hawel L., Dhulipala V.L., Joseph S.J., Read T.D., Shafer W.M. Characterization of a spermine/spermidine transportsystem reveals a novel DNA sequence duplication in Neisseria gonorrhoeae. FEMS Microbiol. Lett. 2015; 362 (16). DOI: 10.1093/femsle/fnv125.

41. Bachrach U. Naturally occurring polyamines: interaction with macromolecules. Curr. Protein Pept. Sci. 2005; 6 (6): 559–566. DOI: 10.2174/138920305774933240.

42. Michael A.J. Polyamine function in archaea and bacteria. J. Biol. Chem. 2018; 293 (48): 18693–18701. DOI: 10.1074/jbc.TM118.005670.

43. Souzu H. Fluorescence polarization studies on Escherichia coli membrane stability and its relation to the resistance of the cell to freeze-thawing. II. Stabilization of the membranes by polyamines. Biochim. Biophys. Acta. 1986; 861 (2): 361–367. DOI: 10.1016/0005-2736(86)90439-6.

44. Samartzidou H., Mehrazin M., Xu Z, Benedik M.J., Delcour A.H. Cadaverine inhibition of porin plays a role in cell survival at acidic pH/H. J. Bacteriol. 2003; 185 (1): 13–19. DOI: 10.1128/jb.185.1.13-19.2003.

45. Nikaido H. Molecular basis of bacterial outer membrane permeability revisited. Microbiol. Mol. Biol. Rev. 2003; 67 (4): 593–656. DOI: 10.1128/mmbr.67.4.593-656/2003.

46. Williams K. Interactions of polyamines with ion channels. Biochem. J. 1997; 325 (2): 289–297. DOI: 10.1042/bj3250289

47. Katz A.M., Tolokh I.S., Pabit S.A., Baker N., Onufriev A.V., Pollack L. Spermine condenses DNA, but not RNA duplexes. Biophys. J. 2017; 112 (1): 22–30. DOI: 10.1016/j.bpj.2016.11.018.

48. Gevrekci A.Ö. The roles of polyamines in microorganisms. World J. Microbiol. Biotechnol. 2017; 33 (11): 204. DOI: 10.1007/s11274-017-2370-y.

49. Bae D.H., Lane D.J.R., Jansson P.J., Richardson D.R. The old and new biochemistry of polyamines. Biochim. Biophys. Acta Gen. Subj. 2018; 1862 (9): 2053–2068. DOI: 10.1016/j.bbagen.2018.06.004.

50. Igarashi K., Kashiwagi K. Polyamine Modulon in Escherichia coli: genes involved in the stimulation of cell growth by polyamines. J. Biochem. 2006; 139 (1): 11–16. DOI: 10.1093/jb/mvj020.

51. Corella D., Guillén M., Hernández J.M., Hernández-Yago J. Effect of poliamine levels on the degradation of short-lived and long-lived proteins in cultured L-132 human lung cells. Biochem. J. 1998; 334 (2): 367–375.

52. Martin W.H. Jr., Pelczar M.J. Jr., Hansen P.A. Putrescine as a growth requirement for Neisseria. Science. 1952; 116 (3018): 483–484. DOI: 10.1126/science.116.3018.483.

53. Elmros T., Burman L.G., Bloom G.D. Autolysis of Neisseria gonorrhoeae. J. Bacteriol. 1976; 126 (2): 969–976.

54. Anderson M.T., Byerly L., Apicella M.A., Seifert H.S. Seminal plasma promotes Neisseria gonorrhoeae aggregation and biofilm formation. J. Bacteriol. 2016; 198 (16): 2228–2235. DOI: 10.1128/JB.00165-16.

55. Patel C.N., Wortham B.W., Lines J.L., Fetherston J.D., Perry R.D., Oliveira M.A. Polyamines are essential for the formation of plague biofilm. J. Bacteriol. 2006; 188 (7): 2355–2363. DOI: 10.1128/JB.188.7.2355-2363.2006.

56. Li B., Maezato Y., Kim S.H., Kurihara S., Liang J., Michael A.J. Polyamine-independent growth and biofilm formation, and functional spermidine/spermine N-acetyltransferases in Staphylococcus aureus and Enterococcus faecalis. Mol. Microbiol. 2019; 111 (1): 159–175. DOI: 10.1111/mmi.14145.

57. Wotanis C.K., Brennan W.P., Angotti A.D., Villa E.A., Zayner J.P., Mozina A.N., Rutkovsky A.C., Sobe R.C., Bond W.G., Karatan E. Relative contributions of norspermidine synthesis and signaling pathways to the regulation of Vibrio cholerae biofilm formation. PLoS One. 2017; 12 (10). DOI: 10.1371/journal.pone.0186291.

58. Oppenheimer-Shaanan Y., Steinberg N., Kolodkin-Gal I. Small molecules are natural triggers for the disassembly of biofilms. Trends Microbiol. 2013; 21 (11): 594–601. DOI: 10.1016/j.tim.2013.08.005.

59. Goytia M., Dhulipala V.L., Shafer W.M. Spermine impairs biofilm formation by Neisseria gonorrhoeae. FEMS Microbiol. Lett. 2013; 343 (1): 64–69. DOI: 10.1111/1574-6968.12130.

60. Anderson M.T., Byerly L., Apicella M.A., Seifert H.S. Seminal plasma promotes Neisseria gonorrhoeae aggregation and biofilm formation. J. Bacteriol. 2016; 198 (16): 2228–2235. DOI: 10.1128/JB.00165-16.

61. Anderson M.T., Dewenter L., Maier B., Seifert H.S. Seminal plasma initiates a Neisseria gonorrhoeae transmission state. MBio. 2014; 5 (2): e01004–01013. DOI: 10.1128/mBio.01004-13.

62. O’Toole G.A., Kolter R. Flagellar and twitching motility are necessary for Pseudomonas aeruginosa biofilm development. Mol. Microbiol. 1998; 30 (2): 295–304. DOI: 10.1046/j.1365-2958.1998.01062.x.

63. Bachrach U. Metabolism and function of spermine and related polyamines. Annu. Rev. Microbiol. 1970; 24: 109–134. DOI: 10.1146/annurev.mi.24.100170.000545.

64. Peng Y.C., Lu C., Li G., Eichenbaum Z., Lu C.D. Induction of the pho regulon and polyphosphate synthesis against spermine stress in Pseudomonas aeruginosa. Mol. Microbiol. 2017; 104 (6): 1037–1051. DOI: 10.1111/mmi.13678.

65. Yao X., Lu C.D. Characterization of Staphylococcus aureus responses to spermine stress. Curr. Microbiol. 2014; 69 (3): 394–403. DOI: 10.1007/s00284-014-0603-y.

66. Greiner L.L., Edwards J.L., Shao J., Rabinak C., Entz D., Apicella M.A. Biofilm formation by Neisseria gonorrhoeae. Infect. Immun. 2005; 73 (4): 1964–1970. DOI: 10.1128/IAI.73.4.1964-1970.2005.

67. Kanjee U., Gutsche I., Alexopoulos E., Zhao B., El Bakkouri M., Thibault G., Liu K., Ramachandran S., Snider J., Pai E.F., Houry W.A. Linkage between the bacterial acid stress and stringent responses: the structure of the inducible lysine decarboxylase. EMBO J. 2011; 30 (5): 931–944. DOI: 10.1038/emboj.2011.5.

68. Kanjee U., Gutsche I., Ramachandran S., and Houry W. A. The enzymatic activities of the Escherichia coli basic aliphatic amino acid decarboxylases exhibit a pH zone of inhibition. Biochemistry. 2011; 50 (43): 9388–9398. DOI: 10.1021/bi201161k.

69. Nastri H.G., Algranati I.D. Effect of polyamines on plasmid mediated kanamycin resistance and kanamycin phosphotransferase gene expression in Escherichia coli. Cell Mol. Biol. 1996; 42 (5): 711–717.

70. Tkachenko A.G., Akhova A.V., Shumkov M.S., Nesterova L.Y. Polyamines reduce oxidative stress in Escherichia coli cells exposed to bactericidal antibiotics. Res. Microbiol. 2012; 163 (2): 83–91. DOI: 10.1016/j.resmic.2011.10.009.

71. Gong Z., Luna Y., Yu P., Fan H. Lactobacilli inactivate Chlamydia trachomatis through lactic acid but not H2O2. PLoS One. 2014; 9 (9): e107758. DOI: 10.1371/journal.pone.0107758.

72. Aldunate M., Tyssen D., Johnson A., Zakir T., Sonza S., Moench T. Vaginal concentrations of lactic acid potently inactivate HIV. J. Antimicrob. Chemother. 2013; 68 (9): 2015–2025. DOI: 10.1093/jac/dkt156.

73. Elmros T., Sandstrom G., Burman L. Autolysis of Neisseria gonorrhoeae relation between mechanical stability and viability. Brit. J. Vener. Dis. 1976; 52 (4): 246–249. DOI: 10.1136/sti.52.4.246.

74. Chen K.C., Forsyth P.S., Buchanan T.M., Holmes K.K. Amine content of vaginal fluid from untreated and treated patients with nonspecific vaginitis. J. Clin. Invest. 1979; 63 (5): 828–835. DOI: 10.1172/JCI109382.

75. Kanjee U., Houry W.A. Mechanisms of acid resistance in Escherichia coli. Annu. Rev. Microbiol. 2013; 67: 65–81. DOI: 10.1146/annurev-micro-092412-155708.

76. Zini A., O‘Bryan M.K., Schlegel P.N. Nitric oxide synthase activity in human seminal plasma. Urology. 2001; 58 (1): 85–89. DOI: 10.1016/s0090-4295(01)01001-9.

77. Owen D.H., Katz D.F. A review of the physical and chemical properties of human semen and the formulation of a semen simulant. J. Androl. 2005; 26 (4): 459–469. DOI: 10.2164/jandrol.04104.

78. Mitchell C., Paul K., Agnew K., Gaussman R., Coombs R.W., Hitti J. Estimating volume of cervicovaginal secretions in cervicovaginal lavage fluid collected for measurement of genital HIV-1 RNA levels in women. J. Clin. Microbiol. 2011; 49 (2): 735–736. DOI: 10.1128/JCM.00991-10.

79. Richard H.T., Foster J.W. Acid resistance in Escherichia coli. Adv. Appl. Microbiol. 2003; 52: 167–186. DOI: 10.1016/s0065-2164(03)01007-4.

80. Fredricks D.N., Fiedler T.L., Marrazzo J.M. Molecular identification of bacteria associated with bacterial vaginosis. N. Engl. J. Med. 2005; 353 (18): 1899–1911. DOI: 10.1056/NEJMoa043802.

81. Hillier S., Marrazzo J.M., Holmes K.K. Bacterial vaginosis. In: Holmes K.K., Sparling P.A. (ed). Sexually transmitted diseases, 4rd ed. New York: McGraw-Hill, 2008: 737–768.

82. Ravel J., Gajer P., Abdo Z., Schneider G.M., Koenig S.S., McCulle S.L., Karlebach S., Gorle R., Russell J., Tacket C.O., Brotman R.M., Davis C.C., Ault K., Peralta L., Forney L.J. Vaginal microbiome of reproductive-age women. Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2011; 108 (l): 4680–4687. DOI: 10.1073/pnas.1002611107.

83. Srinivasan S., Hoffman N.G., Morgan M.T., Matsen F.A., Fiedler T.L., Hall R.W., Ross F.J., McCoy C.O., Bumgarner R., Marrazzo J.M., Fredricks D.N. Bacterial communities in women with bacterial vaginosis: high resolution phylogenetic analyses reveal relationships of microbiota to clinical criteria. PLoS One. 2012; 7 (6): e37818. DOI: 10.1371/journal.pone.0037818.

84. Buve A., Jespers V., Crucitti T., Fichorova R.N. The vaginal microbiota and susceptibility to HIV. AIDS. 2014; 28 (16): 2333–2344. DOI: 10.1097/qad.0000000000000432.

85. Allsworth J.E., Peipert J.F. Severity of bacterial vaginosis and the risk of sexually transmitted infection. Am. J. Obstet. Gynecol. 2011; 205 (2): 113. e1–6. DOI: 10.1016/j.ajog.2011.02.060.

86. Schwebke J.R., Desmond R. Risk factors for bacterial vaginosis in women at high risk for sexually transmitted diseases. Sex Transm. Dis. 2005; 32 (11): 654–658. DOI: 10.1097/01.olq.0000175396.10304.62.

87. Taha T.E., Hoover D.R., Dallabetta G.A., Kumwenda N.I., Mtimavalye L.A., Yang L.P., Liomba G.N., Broadhead R.L., Chiphangwi J.D., Miotti P.G. Bacterial vaginosis and disturbances of vaginal flora: association with increased acquisition of HIV. AIDS. 1998; 12 (13): 1699–1706. DOI: 10.1097/00002030-199813000-00019.

88. Hummelen R., Fernandes A.D., Macklaim J.M., Dickson R.J., Changalucha J., Gloor G.B., Reid G. Deep sequencing of the vaginal microbiota of women with HIV. PLoS One. 2010; 5 (8): e12078. DOI: 10.1371/journal.pone.0012078.

89. Hillier S.L., Krohn M.A., Cassen E., Easterling T.R., Rabe L.K., Eschenbach D.A. The role of bacterial vaginosis and vaginal bacteria in amniotic fluid infection in women in preterm labor with intact fetal membranes. Clin. Infect. Dis. 1995; 20 (2): 276–278. DOI: 10.1093/clinids/20.Supplement 2.S276.

90. Haggerty C.L., Hillier S.L., Bass D.C., Ness R.B. Bacterial vaginosis and anaerobic bacteria are associated with endometritis. Clin. Infect. Dis. 2004; 39 (7): 990–995. DOI: 10.1086/423963.

91. Marrazzo J.M., Wiesenfeld H.C., Murray P.J., Busse B., Meyn L., Krohn M., Hillier S.L. Risk factors for cervicitis among women with bacterial vaginosis. J. Infect. Dis. 2006; 193 (5): 617–624. DOI: 10.1086/500149.

92. Srinivasan S., Morgan M.T., Fiedler T.L., Djukovic D., Hoffman N.G., Raftery D., Marrazzo J.M., Fredricks D.N. Metabolic signatures of bacterial vaginosis. MBio. 2015; 6 (2). DOI: 10.1128/mBio.00204-15.

93. Wolrath H., Forsum U., Larsson P.G., Borén H. Analysis of bacterial vaginosis- related amines in vaginal fluid by gas chromatography and mass spectrometry. J. Clin. Microbiol. 2001; 39 (11): 4026–4031. DOI: 10.1128/JCM.39.11.4026-4031.2001.

94. Chen K.C., Amsel R., Eschenbach D.A., Holmes K.K. Biochemical diagnosis of vaginitis: determination of diamines in vaginal fluid. J. Infect. Dis. 1982; 145 (3): 337–345. DOI: 10.1093/infdis/145.3.337.

95. Богданов Ю.А., Карпунина Т.И., Нестерова Л.Ю., Ахова А.В. О диагностической значимости содержания полиаминов в эякуляте инфертильных мужчин при асимптомных воспалительных процессах. Андрология и генитальная хирургия. 2013; 14 (3): 19–22. DOI: 10.17650/2070-9781-2013-3-19-22.

96. Meng S.Y., Bennett G.N. Nucleotide sequence of the Escherichia coli cad operon: a system for neutralization of low extracellular pH. J. Bacteriol. 1992; 174 (8): 2659–2669. DOI: 10.1128/jb.174.8.2659-2669.1992.

97. Iyer R., Williams C., Miller C. Arginine-agmatine antiporter in extreme acid resistance in Escherichia coli. J. Bacteriol. 2003; 185 (22): 6556–6561. DOI: 10.1128/jb.185.22.6556-6561.2003.

98. Sobel J.D. Bacterial vaginosis. Ann. Rev. Med. 2000; 51: 349–56. DOI: 10.1146/annurev.med.51.1.349.

99. Giacomini G., Calcinai A., Moretti D., Cristofani R. Accuracy of cervical/vaginal cytology in the diagnosis of bacterial vaginosis. Sex Transm. Dis. 1998; 25 (1): 24–27. DOI: 10.1097/00007435-199801000-00006.

100. Kwon D.H., Lu C.D. Polyamines induce resistance to cationic peptide, aminoglycoside, and quinolone antibiotics in Pseudomonas aeruginosa PAO1. Antimicrob. Agents Chemother. 2006; 50 (5): 1615–1622. DOI: 10.1128/AAC.50.5.1615-1622.2006.

101. Kwon D.H., Lu C.D. Polyamine effects on antibiotic susceptibility in bacteria. Аntimicrob. Agents Chemother. 2007; 51 (6): 2070–2077. DOI: 10.1128/AAC.01472-06.

102. Goytia M., Shafer W.M. Polyamines can increase resistance of Neisseria gonorrhoeae to mediators of the innate human host defense. Infect. Immun. 2010; 78 (7): 3187–3195. DOI: 10.1128/IAI.01301-09.


Для цитирования:


Карпунина Т.И., Нестерова Л.Ю. Биогенные полиамины при генитальной гонококковой инфекции: факты и гипотезы. Бюллетень сибирской медицины. 2020;19(2):132-141. https://doi.org/10.20538/1682-0363-2020-2-132-141

For citation:


Karpunina T.I., Nesterova L.Yu. Biogenic polyamines and genital gonococcal infection: facts and hypotheses. Bulletin of Siberian Medicine. 2020;19(2):132-141. (In Russ.) https://doi.org/10.20538/1682-0363-2020-2-132-141

Просмотров: 41


Creative Commons License
Контент доступен под лицензией Creative Commons Attribution 4.0 License.


ISSN 1682-0363 (Print)
ISSN 1819-3684 (Online)